Иммуногенетические потери

Nature Communications, том 13, номер статьи: 7610 (2022 г.) Цитировать эту статью

2657 Доступов

1 Цитаты

23 Альтметрика

Подробности о метриках

У высокоразвитых сингнатидных рыб (игл, морских драконов и морских коньков) эволюция поведения при высиживании, противоположном половой роли, завершилась беременностью самцов линии морских коньков, у самцов которых имеется специализированная выводковая сумка, в которую самки откладывают яйца во время спаривания. Затем яйца плотно поглощаются тканью, напоминающей плаценту, которая облегчает газообмен и обмен питательных веществ. Поскольку отцы иммунологически толерантны к аллогенным эмбрионам, было высказано предположение, что мужская беременность сопровождалась специфическими иммунологическими адаптациями. Действительно, здесь мы показываем, что специфическая замена аминокислот в транскрипционном факторе tlx1 связана с аспленией морских коньков (потерей селезенки, центрального органа иммунной системы), что подтверждено экспериментом CRISPR-Cas9 с использованием рыбок данио. Сравнительная геномика филогении сингнатид показала, что сложность репертуара генов иммунной системы уменьшается по мере увеличения интенсивности родительской заботы. Синхронная эволюция иммуногенетических изменений и мужской беременности подтверждает представление о том, что мужская беременность развивалась одновременно с иммунологической толерантностью эмбриона.

Эволюционное разнообразие животных шло рука об руку с усложнением иммунной системы1,2. Отличительной чертой эволюции позвоночных является то, что система MHC/B-клеточный рецептор/T-клеточный рецептор, важнейшая часть адаптивной иммунной системы, впервые появилась у челюстных позвоночных и сопровождала как излучение акул и скатов, так и позднее излучение костистые рыбы3,4. Появление специализированных клеток и молекул, а также лимфатической системы и селезенки как важного вторичного лимфоидного органа позвоночных сделало возможным сложную иммунологическую реорганизацию и модификации в ходе эволюции адаптивной иммунной системы позвоночных2. Как редкое исключение, селезенка отсутствует у морских коньков (семейство Syngnathidae)5,6. Это поднимает вопрос о том, как они справляются без этого жизненно важного иммунного органа и что в конечном итоге привело к эволюционной потере селезенки. Морские коньки известны своей знаковой морфологией и весьма необычной историей жизни, которая включает в себя обратную половую роль в высиживании в результате «мужской беременности»7,8. В то время как самки в более базальных линиях сингнатид просто приклеивают яйца к насиживающим пятнам на брюшной стороне самцов, выводковая сумка самцов представляет собой более производный орган для отцовской заботы и является наиболее сложной структурой в их семье для защиты и питания эмбрионов9 . Самки морских коньков во время спаривания переносят яйца в выводковые мешочки самцов, где эмбрионы имплантируются и питаются «псевдоплацентой». Его функция аналогична материнской плаценте млекопитающих и обеспечивает питательными веществами и кислородом развивающиеся эмбрионы, которые вылупляются внутри сумки самцов10,11,12 (Рис. 1a).

Дерево видов, показывающее эволюцию специализированных признаков беременности самцов и асплении у морских коньков. Во время беременности эмбрионы, имплантированные в «псевдоплаценту» самцов морских коньков, распознаются отцовской иммунной системой. b Четыре вида морских коньков из основных линий морских коньков были включены в сравнительный геномный анализ. Недавно секвенированные виды обозначены красным цветом. Ма, миллион лет назад. c 30 основных путей KEGG в семействах контрактурных генов у морских коньков. Категории, участвующие в иммунитете, окрашены в коричневый цвет. Фигуры были созданы с помощью BioRender.com. Использованная карта была загружена с сайта бесплатных карт мира (https://www.freeworldmaps.net/outline/maps.html). Исходные данные предоставляются в виде файла исходных данных.

У позвоночных живорождение у самок – за уникальным исключением беременности самцов морских коньков с обратной половой ролью – развивалось более 150 раз независимо друг от друга13,14. Хотя беременность дает преимущества развивающемуся потомству, позволяя им лучше защититься от хищников в раннем возрасте и быть выпущенными на позднюю стадию жизненного цикла, она представляет собой иммунологическую проблему для беременной матери: как полуаллогенные эмбрионы иммунологически иммунны? терпимо? В качестве решения этой иммунологической проблемы эмбрионы млекопитающих уменьшают разнообразие молекул MHCI, экспрессируемых на трофобластах, которые составляют клеточный слой, находящийся в непосредственном контакте с материнской тканью4,15. Напротив, у морских коньков совместная эволюция иммунной системы с беременностью самцов остается в значительной степени неизвестной. Помимо селезенки, у морских коньков отсутствуют некоторые другие важные части генетического репертуара адаптивной иммунной системы, и предполагается, что эти вторичные потери связаны с эволюционной новинкой — беременностью самцов5,6.

350 species) and diverse clade of morphologically unique teleosts. They can be divided into two subfamilies: the Nerophinae and the Syngnathinae22,23. When assessing the mutation's locus also in all other available members of the subfamily Syngnathinae, we detected that all investigated members of the genus Syngnathus (all with quite derived, closed brooding organs and closely related to seahorses8) share the described mutation. In contrast, more distantly related members with less complex brooding organs, such as the seadragon and the alligator pipefish – where the eggs are simply attached to the ventral side of the males’ tail8 – have retained the ancestral Alanine in this position. As for the subfamily Nerophinae, we found the TLX1 sequences exhibit amino acid substitutions of A to L and A to I in Oostethus manadensis and Nerophis ophidion, respectively (Supplementary Fig. 11b). We also provided the splenic phenotype for a number of syngnathid species using morphological, histological, and Micro CT methods. Dissections showed that species of the genera Hippocampus and Syngnathus (both belonging to Syngnathinae) have evolutionarily lost an unambiguous spleen, but not Syngnathoides biaculeatus (belongs to the subfamily Syngnathinae) nor Nerophis ophidion (that belong to the subfamily Nerophinae) (Supplementary Fig. 14). As mutations in exons of protein-coding genes can lead to substantial phenotypic changes, we hypothesized that the identified mutation in the conserved homeobox domain of tlx1 might be associated with the loss of the spleen in the Hippocampus and Syngnathus species./p>350 species of which many show less derived forms of male pregnancy - potentially facing pregnancy-related immune challenges that seahorses seemingly have overcome. Moreover, much of the syngnathids’ diversity still remains unexplored to date and the variations in morphological and physiological complexity of immune and brooding organs have only been described superficially9. Functional redundancy in the immune system makes it hard to predict the consequences that gene loss might have on an organism. However, it is also this redundancy that provides the evolutionary opportunity to organisms to tinker with the regulatory pathways orchestrating an effective immune response while accommodating for physiological challenges, such as pregnancy, resulting in an unexpected genomic flexibility of vertebrate immune systems. For now our understanding of the intricate immune challenges syngnathids face at different stages of male pregnancy is still incomplete, our study sheds light on the genetic basis of a major adaptive immunological novelty putatively associated with the evolution of sex-role reversal and male pregnancy in seahorses. Considering the entire syngnathid phylogeny, there is still deep divergence between the Hippocampus and Syngnathus lineages23, and the splenic phenotype and tlx1 gene sequence information of lineages more closely related to Hippocampus, which are missing in our study, would improve the resolution of the dataset and thus allow us to formulate better informed conclusions. Therefore, we encourage further studies filling these gaps in genomic knowledge./p>10 Kbp) fragments. Single-molecule sequencing was then conducted on a PacBio Sequel platform to generate long-read data./p>

Новости